Yhdysvallat laski vuonna 1954 vesille maailman ensimmäisen ydinsukellusveneen, USS Nautiluksen. Ydinreaktorien varassa toimiva alus alus pystyi toimimaan muutaman päivän sijasta jopa kuukausia yhtäjaksoisesti veden alla.
Neuvostoliitto seurasi suurvaltakilpailun hengessä Yhdysvaltojen esimerkkiä omalla Projekti 627 -hankkeellaan. Sen lopputuloksena syntyneellä sukellusveneellä oli tiettyjä etuja Nautilukseen verrattuna, mutta myös kiusallinen taipumus kärsiä katastrofaalisista onnettomuuksista.
Neuvostoliiton suunnitelmana oli rakentaa sukellusveneitä, jotka tuhoaisivat vihollisen satamat ja rannikkokaupungit valtavilla ydintorpedoillaan. Konsepti kuitenkin vanhentui nopeasti ballististen ohjusten ja pitkän kantomatkan pommikoneiden myötä, joten Projekti 627:n uudeksi tehtäväksi määriteltiin pinta-alusten upottaminen.
Hankkeen ensimmäinen alus K-3 Leninsky Komsomol teki ensipurjehduksensa heinäkuussa 1958. National Interest -sivuston mukaan jättimäistä torpedoa muistuttava, 107 metrin pituinen sukellusvene kuljetti mukanaan reilun sadan hengen miehistön.
K-3 ja sen sisaralus K-133 tekivät ennätyksellisen pitkiä partioita pohjoisnavalle ja Drakensalmelle. Yhteensä neljätoista vastaavaa ydinsukellusvenettä sijoitettiin Venäjän pohjoisen laivaston 3. ja 7. divisioonaan.
Sukellusveneiden ydinreaktorit olivat äärimmäisen äänekkäitä, mikä vaikeutti niiden käyttöä pinta-aluksia vastaan. Epäluotettaviksi osoittautuneissa reaktoreissa ei myöskään ollut juurikaan säteilysuojia.
Ainoa tajuissaan oleva merimies pelasti K-3:n
Neuvostoliitto turvautui vuonna 1962 Kuuban kriisin aikana Foxtrot-luokan dieselsukellusveneisiin, sillä niiden käyttövarmuus oli huomattavasti ydinsukellusveneitä parempi. Ongelmana oli, että alusten oli noustava pintaan muutaman päivän välein, ja alueella partioivat Yhdysvaltain laivasto-osastot saivat ajettua neuvostoalukset tiehensä pienten syvyyspommien avulla.
Ydinreaktoreihin liittyviä ongelmia esiintyi kiusallisen usein. Esimerkiksi vuonna 1960 K-8-sukellusveneen höyryturbiini repesi, mikä lähes johti aluksen ydinreaktorin sulamisonnettomuuteen. Miehistö sai viime hetkellä rakennettua tilapäisen jäähdytysjärjestelmän, mutta moni altistui suurille määrille säteilyä.
Ensimmäinen ydinsukellusvene Leninsky Komsomol lähes tuhoutui Välimerellä vuonna 1967, jolloin tulipalon synnyttämä häkämyrkytys surmasi 39 miehistön jäsentä ja tainnutti lähes kaikki muut. Ilmeisesti ainoa tajuissaan oleva miehistön jäsen onnistui nostamaan sukellusveneen viime hetkellä pinnalle.
Neuvostoliiton ensimmäisen sukupolven ydinsukellusveneet poistettiin käytöstä 1980- ja 1990-lukujen vaihteessa. Monet aluksista jätettiin ruostumaan satamiin ydinpolttoainelastinsa kanssa. Kansainvälisten miljoonalahjoitusten seurauksena jäljelle jääneiden runkojen purku-urakkaa jatkettiin vielä 2000-luvulla.